Mokykla buvo įkurta 1980 metais. Jau 1981 metų sausį į naują modernią mokyklą, pastatytą vaizdingame Lazdynų rajono šlaite, įsikėlė pirmieji mokiniai. 1982 m. išleista 1-oji abiturientų laida.
1983/84 m.m. mokykloje atidarytos sportinio profilio klasės. Jose išaugo daug garsių Respublikos sportininkų, iškovota šaunių pergalių.
1983 m. jaunai ir perspektyviai mokyklai suteikta teisė formuoti sustiprinto vokiečių kalbos mokymo klases. Prasidėjo pirmieji laimėjimai miesto ir respublikinėse vokiečių kalbos olimpiadose, bendradarbiavimas su užsienio mokyklomis.
1994 m. mokyklą baigė I-oji mokinių laida su sustiprintu vokiečių kalbos mokymu.1996 m. suformuotos pirmosios sustiprinto anglų kalbos mokymo grupės.
Vilniaus “Ąžuolyno” vidurinei mokyklai vadovavo direktoriai:
- JONAS SALADŽIUS (matematikas) – 1980-1985 m.
- SIGITAS SALADŽINSKAS (matematikas) – 1985-1986 m.
- VIDMANTAS TARABILDA (matematikas) – 1986-1988 m.
- KĘSTUTIS BUTKUS (fizikas) – 1988-1993 m.
- Nuo 1993 m. mokyklai vadovauja direktorius AUDRIUS TAVORAS (geografas).
Prie mokyklos yra išlikusi senų ąžuolų giraitė. Iš čia ir kilo dabartinis mokyklos pavadinimas, kurį išrinko patys mokiniai ir mokytojai (iki 1996 metų ji vadinosi 50-oji vidurinė mokykla).
Nuo 2007/2009 mokslo metų „Ąžuolyno“ vidurinė mokykla tapo pagrindine ir bendradarbiauja su „Žėručio“ pradine mokykla ir „Minties“ gimnazija. Ji yra vidurinioji Lazdynų rajono bendrojo lavinimo mokyklų grandis. Mokykla realizuoja pradinio ugdymo (I – IV klasės) ir pagrindinio ugdymo programos I – šios dalies (V – VIII klasės) programas. Vykdomas pagilintas anglų kalbos mokymas. Mokiniai turi galimybę kaip antrą užsienio kalbą mokytis vokiečių, prancūzų ar rusų kalbų.
2008/2009 mokslo metais progimnazijoje įdiegta tarptautinė prevencinė Olweus socialinė programa, skirta mažinti neigiamoms bendravimo apraiškoms, išmokyti visą mokyklos bendruomenę atpažinti bei tinkamai reaguoti į patyčias.
Nuo 2011/2012 mokslo metų mokykla vadinasi Vilniaus „ Ąžuolyno“ progimnazija. Šiais mokslo metais mokykloje mokosi 860 mokinių, dirba 65 kvalifikuoti pedagogai.
Po pamokų moksleivių laukia įvairūs būreliai. Mėgiamą būrelį vaikai renkasi kiekvienų mokslo metų pradžioje vykstančioje „Būrelių mugėje“. Veikia tautinių šokių ansamblis „Ąžuolėlis“, keramikos studija, rankdarbių, dizaino, teatro, dailės, folkloro grupė, krepšinio, stalo teniso ir kt. būreliai. progimnazijoje sėkmingai gyvuoja radijo studija „Savas garsas“. Progimnazijoje veikia Šarūno Marčiulionio krepšinio akademijos užsiėmimai.
„Ąžuolyno“ progimnaziją draugiški santykiai sieja ne tik su kitomis Vilniaus miesto mokyklomis, bet ir su užsienio mokymo įstaigomis. Mūsų mokyklos bičiuliški ryšiai su Vokietijos Duisburgo miesto A. Einšteino gimnazija tęsiasi jau daugiau kaip 20 metų. Bendradarbiaujančios mokyklos keičiasi mokinių ir mokytojų delegacijomis, susipažįsta su kitos šalies švietimo sistema, istorija, kultūra, vykdo bendrus projektus.
„Ąžuolyno“ progimnazija puoselėja savas tradicijas, atsiliepia į dabarties aktualijas, telkia savo bendruomenę spręsti moderniai mokyklai keliamus uždavinius.
